Systèmes sensoriels/Oiseaux

Systèmes sensoriels

Introduction
Système auditif
Système vestibulaire
Système somatosensoriel
Système olfactif
Système gustatif

Aspects technologiques

Implants neurosensoriels

Animaux

Oiseaux
Poissons

Les oiseaux: mecanismes neuraux d’apprentissage de chant chez le diamant mandarin

Introduction

Au fil des décennies, les passereaux sont devenus un organisme modèle pour les scientifiques étudiant les comportements complexes ainsi que l’entraînement sensori-moteur. Les jeunes passereaux apprennent les sons qu’ils utilisent pour communiquer en imitant les adultes, tout comme les bébés apprennent à parler en imitant leur parents. Un passereau est d'un intérêt particulier pour la recherche. Il s’agit du diamant mandarin (Taeniopygia guttata). Il est utilisé pour de nombreuses études à cause de sa propension à chanter, se reproduire en captivité ainsi que son temps de maturation relativement court. Le chant d’un male mandarin adulte est une série de signaux acoustiques stéréotypiques ayant une structure ainsi qu’une modulation temporelle allant de la milliseconde à quelques secondes. Le chant d’un adulte est compose d’une séquence répétée de sons, appelée motif, qui dure environ une seconde. Chaque motif est compose de petits clusters de sons appelés syllabes, qui contiennent eux-mêmes des séquences acoustiques plus simples, les notes (Fig.1). Le système d’apprentissage des passereaux est un très bon modèle pour étudier l’intégration du système sensori-moteur car le jeune oiseau écoute activement son tuteur afin de modifier son propre chant en corrigeant les erreurs dans la fréquence de chaque note ainsi que dans le rythme du chant. Le mécanisme neural et l’architecture du cerveau du passereau qui joue un rôle crucial dans l’apprentissage sont très similaires à la region du cortex préfrontal dédiée au traitement du langage chez les humains. Une étude détaillée du résau de neurones hiérarchique dédié au processus d’apprentissage pourrait éclaircir certains mécanismes neuraux sous-jacents de l’apprentissage de la parole chez les humains.

Figure 1: Illustration d'une structure de chant typique & lphases d'apprentissage impliquées lors du chant. Panneau supérieur: Phases impliquées dans le processus d'aprentissage du chant. Panneau du milieu: Structure d'un chant crystallizé a,b,c,d,e denotent les différentes syllabes du chant. Panneau inférieur: Evolution de la dynamique du chant lors de l'apprentissage.

Illustration de la structure typique du chant et les phases d’apprentissages impliquées dans le chant chez les passereaux.

L’apprentissage du chant chez les passereaux se déroule en deux étapes, à savoir, la phase sensorielle et la phase sensori-moteure. Lors de la phase sensorielle, l’oisillon écoute son tuteur (généralement le père), sans produire de vocalisation ressemblant à du chant. L’oiseau utilise cette phase pour mémoriser certaines structures du chant du tuteur, formant ainsi un modèle neural du chant. Ensuite il entre dans la phase sensori-moteure, où il commence ses premiers balbutiements du chant, tout en corrigeant ses erreurs en utilisant du feedback auditif. La première tentative de l’oisillon de recréer ou d’interpréter le modèle neural du chant du tuteur est très bruyant, déstructuré et très variable. Cela s’appelle un sous-chant. Un exemple est montré dans le spectrogramme de la Figure 1. Dans les jours suivants, l’oisillon va entrer dans une “phase plastique”, où il y a une quantité de plasticité signifiante dans le réseau de neurones responsable de la génération de syllabes plus structurées. Ceci va contribuer à réduire la variabilité dans le chant de l’oisillon. Une fois la maturité sexuelle atteinte, la variabilité dans le chant est pratiquement éliminée. Ce processus s’appelle la cristallisation. Le jeune oiseau se mettra alors à produire un chant digne d’un adulte, une imitation frappante du chant du tuteur (Fig.1). La réduction graduelle de variabilité au sein du chant, à partir du stade de sous-chant jusqu’au chant adulte, ainsi que l’augmentation de la qualité d’imitation du chant du tuteur, font partie intégrante de l’apprentissage vocal chez les passereaux. Dans les sections suivantes, nous allons explorer quelques aires du cerveau aviaire, ainsi que les mécanismes neuraux sous-jacents qui sont responsables de la remarquable imitation vocale observée chez les passereaux.

Réseaux de neurones hiérarchiques impliqués dans la génération de séquences du chant

Il est essentiel de comprendre la neuroanatomie des passereaux en détail car elle apporte une quantité signifiante d’informations à propos des mécanismes d’apprentissage impliqués dans plusieurs pathways d’intégration moteur et sensorielle. Ceci pourrait aider à éclaircir le traitement de langage et l’apprentissage vocal chez les humains. Les données neuroanatomiques exactes du traitement de langage chez les humains reste inconnu. Malgré cela, l’anatomie et la physiologie des passereaux pourrait nous aider à faire des hypothèses plausibles à propos des architectures et mécanismes chez les humains. Une comparaison du cerveau mammifère at du cerveau des passereaux (aviaire) est faite dans la dernière section de ce chapitre (Fig.6). La voie impliquées dans le cerveau aviaire peut être divisé en la voie de contrôle moteur et en voie antérieure du cerveau (Fig.2). La voie auditive fournit les signaux codant le feedback ce qui génère des phénomènes de potentiation ou dépression sur les connections synaptiques impliquée dans la voie moteure, qui joue un rôle crucial lors de l’apprentissage vocal. La voie de contrôle moteur comprend l’Hyperstriatum Ventral, pars Caudalis (HVC), le noyeau robuste de l’Acropallium (RA), la subdivision Tracheosyringeale du noyau hypoglossal (nXllts) et le Syrinx. Cette voie est necessaire à la génération de signaux de contrôle moteur requis pour la production de chants hautement structurées ainsi que la coordination de la respiration lors du chant. La voie antérieure du cerveau comprend le noyau magnocellulaire latéral du nidopallium antérieur (LMAN), l’aire X (X) ainsi que le noyau médial du thalamus dorsolatéral (DLM). Cette voie joue un rôle crucial lors de l’apprentissage du chant chez les juvéniles, la variabilité du chant chez les adultes ansi que la représentation du chant. La voie auditive comprend, quant à elle, la substantia nigra (SNc) et l’aire tegmentale ventrale (VTA). Cette voie joue un rôle crucial dans le traitement des signaux auditifs, ainsi que dans l’analyse de feedback des erreurs commises lors de la reproduction du chant. Les muscles du syrinx sont innerves par un sous-groupe de neurones moteurs provenant du nXllt. Une projection principale sur le nXllts provient de neurones dans le noyau du cerveau antérieur (RA). Le noyau RA reçoit des projections liées au système moteur d’une autre region corticale analogue, à savoir le noyau HVC, qui quant à lui reçoit des projections directes de plusieurs zones du cerveau, notamment le noyau thalamique uvaeformis (Uva).

Figure 2. Architecture du cerveau du passereau & différentes voies motrices et de feedback de signaux auditifs.

Mécanismes neuraux pour la génération de patterns de syllabes hautement structurées et temporellement précis

Le noyau HVC et le RA sont impliqués d’une manière hiérarchique dans le contrôle moteur de la chanson (Yu et Margoliash 1996). Des enregistrements chez le diamant mandarin montrent que les neurones du HVC qui projettent au RA transmettent un pattern d’activation extrêmement clairsemé: chaque neurone HVC qui projette au RA génère une rafale de potentiels d’action qui dure à peu près 6 millisecondes a un instant spécifique de la chanson (Hahnloser, Kozhevnikov et al. 2002). Pendant le chant, les neurones du RA génèrent une séquence de rafales à haute fréquence de potentiels d’action qui est relativement complexe. Le pattern ou la séquence en question est reproduite très précisément chaque fois que l’oiseau chante le même motif de la chanson (Yu et Margoliash 1996). Pendant un motif, chaque neurone du RA produit un pattern unique d’à peu près 12 rafales, chacune durant environ 10 millisecondes (Leonardo et Fee 2005). En se basant sur le fait que les neurones du HVC projetant au RA génèrent une seule rafale de potentiels d’action pendant un motif de la chanson et que d’autres neurones semblent générer des rafales à plusieurs instants différents dans le motif, nous pouvons poser l’hypothèse suivante. Ces neurones génèrent une séquence continue d’activité en fonction du temps (Fee, Kozhevnikov et al. 2004, Kozhevnikov et Fee 2007). En d’autres mots, à chaque instant dans la chanson, il y’a un ensemble de neurones HVC projetant au RA actif à et seulement à cet instant (Figure 3). Chaque ensemble de neurones active de façon transitoire (pendant ~10 ms) un sous ensemble de de neurones du RA déterminé par les connections synaptiques des neurones HVC dans le RA (Leonardo et Fee 2005). De plus, dans ce modèle, le vecteur d’activités musculaires, et donc la configuration de l’organe vocal, est déterminé par la convergence des inputs provenant des neurones du RA sur un intervalle de temps relativement petit, d’environ 10 à 20 ms. Le point de vue que les neurones du RA puisse simplement contribuer de façon transitoire, avec un certain poids, à l’activité des muscles vocaux est consistante avec d’autres modèles de contrôle cortical du mouvement des bras chez les primates (Todorov 2000). De nombreuses études suggèrent que le timing de la chanson est contrôlé, sur une base temporelle de l’échelle de la milliseconde, par une vague, ou une chaîne, d’activité qui se propage à travers les neurones HVC. Cette hypothèse est supportée par l’analyse de la variabilité du timing pendant le chant (Glaze et Troyer 2007) ainsi que des expériences dans lesquelles la dynamique des circuits de l’HVC est manipulée afin d’observer l’effet sur le timing du chant. Dans ce modèle, le timing du chant est contrôlé par la propagation d’activité à travers une chaîne dans l’HVC. L’activation séquentielle de cette chaîne est transférée, par les connections du HVC dans le RA, dans une séquence précise de configurations vocales.

Figure 3. Mechanismes de génération de sequence dans le pathway du chant adulte. Illustration de l'hypothèse que les neurones HVC projettant au RA (HVC(RA)) génèrent des clusters d'activation et s'activent séquentiellement entre eux par groupes de 100 à 200 neurones co-actifs. Chaque groupe de neurones HVC stimule un ensemble de neurones du RA pour qu'ils émettent des décharges. Les neurones convergent avec un certain poids effectif au niveau des neurones moteurs pour activer les muscles syrinxaux.

La plasticité synaptique dans la voie du cerveau postérieur est un potentiel substrat pour l’apprentissage vocal

Un grand nombre de zones du cerveau aviaire liées au chant ont été découvertes (Fig.4A). Les zones liées à la production du chant sont l’HVC (Hyperstriatum Ventrale, pars Caudalis) et le RA ( le “robust nucleus of the arcopallium”). Elles génèrent des séquences de patterns d’activité neurale et à travers de neurones moteurs contrôlent les muscles de l’appareil vocal pendant le chant (Yu and Margoliash 1996, Hahnloser, Kozhevnikov et al. 2002, Suthers and Margoliash 2002). Une lésion du HVC ou du RA cause la perte de la capacité à chanter (Vicario and Nottebohm 1988). D’autres voies dans le pathway du cerveau postérieur (AFP) semblent être importantes pour l’apprentissage du chant mais pas pour la génération du chant, chez les adultes. L’AFP peut être vu comme l’homologue aviaire de la boucle thalamocorticale de la membrane basale des mammifères (Farries 2004). En particulier, une lésion dans la zone du LMAN (“le noyau latéral magnocelullaire du nidopallium”) a peu d’effet immédiat sur la production du chant chez les adultes, mais arête l’apprentissage du chant chez les juvéniles (Doupe 1993, Brainard and Doupe 2000). Ces faits suggèrent que le LMAN joue un rôle lors de l’apprentissage du chant, mais la localisation de la plasticité dans le cerveau se situe dans les régions liées à la production du chant, telles que l’HVC et le RA. Doya et Senjowski proposent en 1998 un schéma triparti, dans lequel, l’apprentissage est basé sur des interactions entre un acteur et une critique (Fig.4B). La critique évalue la performance de l’acteur lors d’une certaine tâche. L’acteur utilise alors cette évaluation pour changer sa performance de façon à l’améliorer. Lors d’un apprentissage par tâtonnements, l’acteur exécute sa tâche différemment lors de chaque essai. Ceci génère de bonnes et de mauvaises performances. L’évaluation de la critique est utilisée afin de renforcer les bonnes performances. A l’époque, il était supposé que l’acteur générait ces variations de par lui-même. Cependant, la source de variation est externe à l’acteur. Appelons-la l’expérimentateur. L’acteur identifié, dans notre cas, serait l’HVC, le RA et les neurones moteurs qui contrôlent la vocalisation. L’acteur apprend grâce à la plasticité aux synapses du HVC au RA (Fig.4C). Basé sur des preuves de changements structurels, comme la croissance ou la rétraction des axones qui prennent place dans la projection du HVC au RA, pendant l’apprentissage du chant. Cette proposition est considérée comme un mécanisme plausible. Pour l’expérimentateur et la critique, Doya et Senjowski se sont tournés vers la voie de l’aire antérieure du cerveau, et postulent ue la critique est l’aire X et l’expérimentateur est le LMAN.

Figure 4. La plasticité dans des voies spécifiques permettent l'apprentissage. (A) Voies du chant aviaire et hypothèses tripartites. A : zones du cerveau aviaire impliquées dans la production et l'apprentissage du chant. Le trajet pré-moteur (ouvert) inclut les zones nécessaires à la production du chant. Le trajet antérieur du cerveau (rempli) est requis pour l'apprentissage du chant mais pas pour la production du chant. (B) Schéma tripartite d'apprentissage par renforcement : l'acteur produit un comportement ; l'expérimentateur envoie des entrées variables à l'acteur, produisant une variabilité dans le comportement utilisée pour l'apprentissage par tatônnement ; le critique évalue le comportement de l'acteur et lui envoie un signal de renforcement. Pour le chant des oiseaux, l'acteur comprend les zones de production pré-motrices du chant HVC et RA. (C) Synapses plastiques et empiriques. Le RA reçoit une entrée synaptique à la fois du HVC et du LMAN. Nous appellerons les synapses du HVC "plastiques", en accord avec l'hypothèse selon laquelle ces synapses sont le lieu de la plasticité pour l'apprentissage du chant.

Modèle biophysique realiste des règles de plasticité de l'apprentissage du chant

Le role des projections du LMAN au RA est de générer une fluctuation constante pendant toute la durée d'une séquence du chant, directement dans la force des connections synaptiques du HVC au RA. D'un point de vue fonctionnel, le modèle de Doya et Sejnowski est similaire a la perturbation des poids (weight perturbation)(Dembo and Kailath 1990, Seung 2003) et relativement facile à implémenter: un changement de poids HVC->RA temporaire mais statique qui dure l'entièreté d'une chanson, est capable de changer la performance de la chanson. Si la performance est bonne, la critique renvoie un signal de renforcement, ce qui rendra la perturbation statique temporaire permanente. D'un point de vue neurobiologique, ce modèle nécessite un mécanisme par lequel la transmission synaptique médiée par le N-méthyl-D-aspartate (NMDA) de LMAN à RA peut entraîner des changements de poids synaptiques qui restent stables pendant 1 à 2 secondes. En bref, le LMAN semble donner lieu à des fluctuations rapides et transitoires du chant au niveau subsyllabique, impactée par une transmission excitatrice ordinaire qui entraîne des fluctuations dynamiques de la conductance membranaire postsynaptique dans les neurones postsynaptiques RA. Le but de ce modèle est de lier le un concept de haut niveau, tel que l'apprentissage par renforcement par le schéma triparti, à niveau de description plus simple et biologiquement plausible en termes d'événements microscopiques au niveau des synapses et des neurones dans le système du chant chez les oiseaux. Il devrait démontrer l'apprentissage du chant dans un réseau de neurones à impulsions réalistes et examiner la plausibilité des algorithmes de renforcement pour expliquer l'apprentissage des compétences motrices fines biologiques par rapport au temps d'apprentissage dans le réseau de chants d'oiseaux. Ce modèle est basé sur plusieurs hypothèses similaires à celles faites par Doya and Sejnowski. Nous assumons un schéma triparti acteur-critique-expérimentateur. La critique est faible, et contribue seulement à une évaluation scalaire du signal. La séquence HVC est fixée, et seulement le chemin de l'HVC aux neurones moteurs est mémorisé, ceci par plasticité aux synapses HVC->RA. Le LMAN perturbe le chant à travers ses inputs à la voie pr-motrice du chant. Cependant, la structure et la dynamique des inputs du LMAN, ainsi que leurs influences sur l'apprentissage, sont toutefois différentes, chacune avec des implications neurobiologiques distinctes. En gardant en tête notre hypothèse que la fonction du LMAN sur le RA est de faire l'expérimentateur pour l'apprentissage par tâtonnements, les connections synaptiques du LMAN au RA seront appelées, synapses empiriques (Fig. 4C). La conductance d'une synapse plastique d'un neurone j de l'HVC à un neurone i du RA est donnée par $W_{ij}S_{ij}HVC(t)$, où l'activation synaptique $S_{ij}HVC(t)$ determine le temps au fil duquel la conductance varie, et le paramètre de plasticité $W_{ij}$ détermine leur amplitude. Les variations dans $W_{ij}$ sont gouvernées par la loi de plasticité qui est donnée par la formule suivante:

${\frac {\partial {{W}_{ij}}}{\partial t}}=\eta \,R(t)\,{{e}_{ij}}(t)$

Le paramètre positif $\eta$, soit la vitesse d'apprentissage, contrôle l'amplitude totale des changements synaptiques. La trace d'éligibilité $e_{ij}(t)$ est une quantité hypothétique présente à chaque synapse plastique. Elle indique si le synapse est "éligible" à une modification par le renforcement et est basée sur l'activation récente du synapse plastique et du synapse empirique sur le même neurone RA.

${{e}_{ij}}(t)=\int \limits _{0}^{t}{d{t}'}\,G(t-{t}')\left[S_{i}^{LMAN}(t)-\left\langle S_{i}^{LMAN}\right\rangle \right]\,\,S_{ij}^{HVC}(t)$

Ici, $S_{i}^{LMAN}(t)$ est la conductance de la synapse empirique (LMAN->RA) projettant sur le neurone du RA. Le filtre temporel G(t) est supposé non-négatif, et sa forme détermine à quel point en arrière dans le temps la trace d'éligibilité se rappelle du passé. L'activation instantanée de la synapse empirique dépend de l'activité moyenne $\left\langle \,S_{i}^{LMAN}(t)\right\rangle$. Les principes d'apprentissage suivent deux principes basiques, illustrés en (Fig.5).

Figure 5. Illustration des règles synaptiques régissant les mécanismes d'apprentissage du chant chez les passereaux.

Règle #1: Si l'activation d'un neurone plastique et d'un neurone empirique coincide sur le même neurone du RA, elle est suivie d'un renforcement positif, la synapse est alors renforcée. Règle #2: Si l'activation d'une synapse plastique se fait sans l'activation d'une synapse empirique sur le même neurone du RA et est suivie d'un renforcement positif, alors la synapse est affaiblie. Ces règles basées sur les perturbations de conductance dynamiques des neurones acteurs effectuent une montée en gradient stochastique sur la valeur attendue du signal de renforcement. Cela signifie que la performance du chant, telle qu'évaluée par le critique, est garantie de s'améliorer en moyenne.

Comparaison de l'architecture du cerveau des mammifères et des oiseaux

L'aire X aviaire est homologue aux ganglions basaux (GB) des mammifères et comprend des types de cellules striates et pallidales. Les GB font partie d'une boucle anatomique hautement conservatrice qui traverse plusieurs stations, du cortex aux GB (striatum et pallidum), puis au thalamus et retour au cortex. Des boucles similaires sont observées chez les oiseaux : le noyau analogue cortical LMAN se projette sur l'aire X, dont les composants striataux se projettent sur le noyau thalamique DLM, qui se projette à nouveau sur LMAN. Les composants striataux sont responsables de l'apprentissage basé sur la récompense et de l'apprentissage par renforcement. Les types de neurones et leurs fonctions sont exactement comparables dans l'aire X des oiseaux aux ganglions basaux humains, comme le montre la figure 6. La similarité anatomique étroite nous motive à étudier le cerveau des oiseaux chanteurs en plus de détails, car cela nous permettra enfin de comprendre de manière significative l'apprentissage de la parole chez l'homme et de traiter de nombreux troubles de la parole avec une plus grande précision.

Figure 6. Comparaison de la circuiterie des ganglions basaux du cortex antérieur des mammifères et des oiseaux

References

Brainard, M. S. and A. J. Doupe (2000). "Auditory feedback in learning and maintenance of vocal behaviour." Nat Rev Neurosci 1(1): 31-40.

Dembo, A. and T. Kailath (1990). "Model-free distributed learning." IEEE Trans Neural Netw 1(1): 58-70.

Doupe, A. J. (1993). "A neural circuit specialized for vocal learning." Curr Opin Neurobiol 3(1): 104-111.

Farries, M. A. (2004). "The avian song system in comparative perspective." Ann N Y Acad Sci 1016: 61-76.

Fee, M. S., A. A. Kozhevnikov and R. H. Hahnloser (2004). "Neural mechanisms of vocal sequence generation in the songbird." Ann N Y Acad Sci 1016: 153-170.Glaze, C. M. and T. W. Troyer (2007). "Behavioral measurements of a temporally precise motor code for birdsong." J Neurosci 27(29): 7631-7639.

Hahnloser, R. H., A. A. Kozhevnikov and M. S. Fee (2002). "An ultra-sparse code underlies the generation of neural sequences in a songbird." Nature 419(6902): 65-70.

Kozhevnikov, A. A. and M. S. Fee (2007). "Singing-related activity of identified HVC neurons in the zebra finch." J Neurophysiol 97(6): 4271-4283.

Leonardo, A. and M. S. Fee (2005). "Ensemble coding of vocal control in birdsong." J Neurosci 25(3): 652-661.

Seung, H. S. (2003). "Learning in spiking neural networks by reinforcement of stochastic synaptic transmission." Neuron 40(6): 1063-1073.

Suthers, R. A. and D. Margoliash (2002). "Motor control of birdsong." Curr Opin Neurobiol 12(6): 684-690.

Todorov, E. (2000). "Direct cortical control of muscle activation in voluntary arm movements: a model." Nat Neurosci 3(4): 391-398.

Vicario, D. S. and F. Nottebohm (1988). "Organization of the zebra finch song control system: I. Representation of syringeal muscles in the hypoglossal nucleus." J Comp Neurol 271(3): 346-354.

Yu, A. C. and D. Margoliash (1996). "Temporal hierarchical control of singing in birds." Science 273(5283): 1871-1875.

Oiseaux: Magnetoperception

Introduction

La magneto-perception est définie comme le sense qui permet à un organisme de détecter le champ magnétique terrestre, ainsi que de s'orienter par rapport à lui. La magneto-perception est présente à travers tout le règne animal, y compris les bactéries. On l'observe notamment chez les abeilles, les salamandres, les poissons et les grenouilles. Nous allons à présent, expliquer et revoir les hypothèses actuelles, qui expliqueraient comment les oiseaux utilisent le champ magnétique terrestre pour s'orienter.

Au fil de la dernière décennie, beaucoup de laboratoires se sont concentrés sur la façon dont les oiseaux s'orientent. Deux fois par année, les oiseaux migrateurs voyagent à des milliers de kilomètres de leur région natale, vers une localisation où ils pourront passer l'hiver. Ensuite une fois l'hiver passé, ils parcourront le chemin inverse, tout en gardant le cap en territoires inconnus.

Des études faites sur les rouge-gorges (Erithacus rubecula) et les pigeons (Columba livia) ont démontré qu'en plus de l'inclinaison, la polarité et l'intensité du champ géomagnétique, les oiseaux se reposent sur d'autres repères, comme le soleil et les étoiles, afin de s'orienter. Toutefois, l'importance de chancun de ces repères dans l'orientation des oiseaux reste un débat ouvert.

Rouge gorge (Erithacus rubecula): La capacité des oiseaux à détecter le champ geomagnétique et de l'utiliser comme un instrument d'orientation a été étudiée chez plusieurs espèces. Les études sur les rouge-gorges et les pigeons ont donné les résultats les plus prometteurs.

Pigeon (Columba livia)

Ces études ayant clarifié les principaux aspects de la navigation chez les oiseaux, multe questions restent ouvertes. Nous allons maintenant donner une brève introduction sur l'orientation magnétique chez les animaux, en expliquant les phénomènes physiques qui en sont responsables et en discutant des principales hypothèses expliquant comment les oiseaux perçoivent le champ géomagnétique. Nous discuterons également de la structure sensorielle, des circuits neuronaux et de leurs mécanismes.

Orientation Magnétique

Puisque l'homme ne peut ressentir de manière consciente le champ géomagnétique, la magnéto-réception sensorielle est pour nous un concept quelque peu extraterrestre. Toutefois, l'abilité de ressentir les champs magnétiques est commune à de nombreux animaux. Parmi eux, on retrouve les mollusques, les arthropodes et des membres de tous les grands groupes de vertébrés. Le terme orientation magnétique est la manière dont ces animaux utilisent l'information provenant d'un champ magnétique important, à savoir le champ géomagnétique, afin de s'orienter par rapport à la terre dans des patterns migratoires. Nous allons maintenant discuter du champ magnétique intrinsèque de la terre, en élaborant sur les deux classes d'information que les animaux, et les oiseaux en particulier, pourraient en extraire.

Le champ géomagnétique

Lors d'une première approximation, la terre peut être vue comme un énorme dipôle. Chaque pôle est situé proche des pôles géographiques ou rotationnels. Même si le pôle Nord magnétique (Nm dans la Figure) coïncide aujourd'hui avec le pôle nord rotationnel (Ng), il n'y a aucune relation entre les deux, puisque ce dernier est fixe et que le précédent varie au fil du temps. Une manière intuitive de visualiser les champs magnétiques est de considérer leurs lignes de champ. Elles définissent la direction d'un vecteur champ à différents points. Dans un dipôle (l'aimant le plus élémentaire), les pôles Nord et Sud sont les sources du champ.

Etant donné le fait que le champ magnétique terrestre est approximé comme un dipôle, les lignes de champ associées avec le champ géomagnétique trouvent leur origine au pôle Sud (magnétique), parcourent le globe et se terminent au pôle Nord. Une visualisation schématique des lignes de champ est illustrée en Figure [fig:field-lines].

Représentation schématique de l'approximation du dipôle terrestre. Seulement deux lignes spéculaires sont montrées. Au pôle Sud, les lignes sont initialement inclinées d'un angle de $-90^{\circ }$;, ensuite, suivant un gradient relativement bien distribué, l'inclination change jusqu'à ce qu'elle devienne parallèle à la surface de la terre, au niveau de l'équateur magnétique, puis continuent leur inclinaison jusqu'à $+90^{\circ }$, où les lignes entrent dans la terre au niveau du pôle Nord magnétique.

L'aspect le plus important à noter pour la discussion qui va suivre, est que pour cette raison les lignes de champ magnétique pointent vers le haut au niveau de l'hémisphère Sud, vers le bas au niveau de l'hémisphère Nord, tout en restant parallèles à la surface de la terre au niveau de l'équateur magnétique (incliné d'environ 10 degrés par rapport à l'équateur géographique), suivant un gradient relativement régulier. L'intensité du champ est la plus grande au pôles et le plus basse à l'équateur magnétique.

Bien sûr, les irrégularités de la croûte terrestre font varier l’intensité réelle du champ à différents points et correspondent à l’intensité de ses lignes. Vu que ces effets sont tellement petits, le champ géomagnétique représente une source d’information fiable et omniprésente pour la navigation. En plus de l’orientation du champ magnétique, qui agit tel une boussole biologique, l’intensité du champ ainsi que l’inclinaison de la ligne de champ associée à différents points peux fournir les composantes d’une carte de navigation pouvant indiquer la position d’un individu sur le globe.

Orientation de la boussole magnétique

Un champ magnétique peut être utilisé comme la principale source d’information pour construire un boussole magnétique. Le fait que les animaux utilisent une boussole biologique a été démontré lors de plusieurs expériences, surtout sur le rouge-gorge, Erithacus rubecula. Un pattern de migration est, en effet choisi par les oiseaux, qui présentent une caractérisation magnétique constant dans le temps. En effet, en recréant ces champs magnétiques et en inversant les pôles, nous avons pu observer des comportements analogues, mais dont la direction était inversée.

Le plus intéressant est que les boussoles, telles que nous les connaissons, sont basées sur la polarité et donnent une information basée sur la polarité (Nord/Sud) des lignes de champ, mais les oiseaux semblent avoir une boussole basée sur l’inclinaison. Le gradient, décrit ci-dessus, des inclinaisons des champs magnétiques, du pôle Sud au pôle Nord, en passant par l’équateur magnétique, peut être utilisé pour détecter la position d’un pôle magnétique donné. Curieusement, les oiseaux ne sont pas capables de détecter l’inclinaison totale d’un vecteur champ à un point spécifique, mais seulement une des composantes axiales du vecteur. La composante verticale est inférée en variant leur hauteur de vol. Ce résultat a été avec des champs magnétiques calibrés de manière à ce que le même composante axiale et des polarités différentes renvoient le même résultat, à savoir les oiseaux ne peuvent pas les différencier.

Un autre aspect intéressant de la boussole biologique des oiseaux est qu’elle est calibrée pour détecter seulement un petit intervalle d’intensités de champs magnétiques. Notamment, cet intervalle peut varier, mais pas d’une façon translationnelle ni amplificationelle. Il a été observé que seulement des champs ayant déjà été expérimentés par l’oiseau sont de potentiels intervalles pouvant être reconnus.

Navigation magnétique

Une boussole biologique peut être suffisante pour naviguer, tout comme une boussole ‘’mécanique’’ suffit pour s’orienter. Toutefois même les premières études ont démontré que les oiseaux utilisent l’intensité du champ magnétique. Apparemment des théories contradictoires ont vu le jour au fil du temps, suggérant que seulement une des deux approches est actuellement utilisée par les oiseaux pour la navigation et l’orientation. Maintenant, il est généralement accepté que les deux approches sont valides, mais l’une prendrait le dessus de l’autre en fonction des conditions. En fait, les oiseaux savent par expérience que dans l’hémisphère Nord, le champ géomagnétique augmente en direction du Nord. La différence en intensités entre une nouvelle localisation visitée par l’oiseau et une localisation connue, lui permet d’inférer si ils sont au Nord ou au Sud de la localisation connue. Les premiers résultats expérimentaux supportant cette hypothèse ont été obtenus avec des pigeons, Columba livia f. domestica.

Mais l’intensité du champ magnétique peut également être utilisée comme un ‘’poteau indicateur’’ . Les oiseaux peuvent, entre autres, avoir une réaction comportementale et physiologique dans des localisations qui présentent une combinaison spécifique d’intensités de champ et d’inclinaison. Une étude sur L. luscinia, a montré que des rapides changements de poids corrélaient avec les conditions géomagnétiques de leur lieu d’origine.

Implications

En résumé, l'inclinaison et l'intensité sont tous deux des mécanismes valides qui aident les oiseaux à s'orienter et à naviguer. Étant si différents l'un de l'autre, il est clair qu'aucun récepteur ou système sensoriel en général ne pourrait percevoir, encoder et élaborer les informations que ces deux éléments représentent. C'est également la principale raison pour laquelle les théories de recherche parallèles ont conduit à des résultats différents lorsque l'on tente de résoudre les questions sur la capacité des oiseaux à s'orienter.

Système sensoriel magnétique

Les ampoules de Lorenz chez les poissons sont des organes électriquement sensibles et spécialisés. Des recherches antérieures ont examiné un organe spécialisé correspondant responsable de la détection du champ magnétique chez les oiseaux. Cependant, il s'est avéré que la détection du champ géomagnétique par les oiseaux est plus complexe et ne repose pas exclusivement sur une seule cellule spécialisée. La difficulté à identifier les mécanismes physiologiques sous-jacents et un organe ou une molécule magnétorécepteur a été un obstacle majeur à l'étude du domaine de la perception magnétique aviaire. Il existe deux principales hypothèses sur la perception magnétique qui sont largement acceptées dans le domaine et fortement soutenues par les données récoltées lors d’études :

1. La magnétoreception à base de minéraux de fer trijumeau dans le bec supérieur ;
2. La magnétoreception à base de paires de radicaux dépendants de la lumière.

Très récemment, une troisième hypothèse a été proposée :

3. La magnétoreception basée sur la lagena de l'oreille interne.

La revue et la description de ces trois hypothèses va constituer le contenu des sections suivantes.

La magnétoréception à base de fer

Illustration représentant la première hypothèse de magnetoperception mécanique. A) En l'absence d'un champ magnétique, le canal ionique est fermé B) Un changement dans le champ magétique de la magnétite (ΔB), induit une réorientation du cluster de magnétite ce qui ouvre le canal ionique et permet aux ions de sodium et de calcium de pénétrer dans l'espace intermembranaire, induisant à un changement de potentiel membranaire. Adaptation de Cadiou and McNaughton, 2010

La première hypothèse proposée sur la façon dont les oiseaux détectent le champ géomagnétique repose sur des cellules riches en fer qui réagissent aux champs magnétiques, fournissant des informations qualitatives (directionnelles) et quantitatives (intensité). Des cellules riches en fer ont été trouvées chez les bactéries [Blakemore, 1975] et les abeilles [Gould et al., 1978], et ont été détectées dans le bec supérieur de pigeons, pinsons, rouges-gorges, warblers et poulets [Falkenberg et al., 2010, Fleissner et al., 2003]. On pense que les cellules riches en minéraux de fer, localisées dans les dendrites sensorielles [Fleissner et al., 2003], existent chez tous les oiseaux. Il existe deux théories proposées sur la façon dont les oiseaux détectent le champ géomagnétique en utilisant la magnétoréception à base de fer. La première suggère que la magnétoréception à base de fer ne dépend que de la magnétite ($Fe_{2}O_{4}$). Les clusters de magnétite, selon l'orientation du champ magnétique externe, s'attireront ou se repousseront, déformant la membrane des dendrites et pouvant ouvrir ou fermer des canaux ioniques [fig:Hypothèse magnetite]. D'autre part, cette théorie a été proposée il y a quinze ans, avant la découverte de plaquettes de maghémite ($Fe_{2}O_{3},\gamma -Fe_{2}O_{3}$) dans le bec supérieur des oiseaux. La deuxième théorie proposée suggère que la magnétoréception à base de fer dépend à la fois de la magnétite et de la maghémite. En utilisant les méthodes radiographiques et histologiques, la magnétite et la maghémite ont été détectées dans le bec supérieur des pigeons et ont été toutes deux démontrées comme étant nécessaires à la magnéto-détection [Fleissner et al., 2007]. La magnétite forme des micro-clusters qui sont attachés à la membrane cellulaire, tandis que les cristaux de maghémite sont disposés en chaînes à l'intérieur des dendrites, comme le montre la Figure [fig:magnetite-maghemite]. On pense que la maghémite se magnétise, ce qui renforce le champ magnétique d'une cellule. Le cluster de magnétite subit alors une force attractive (ou répulsive) qui induit leur déplacement et, par conséquent, l'ouverture des canaux ioniques.

Schéma illustrant la localisation de magnétite et de maghémite dans les dendrites. Adaptation de O'Neill, 2013

Représentation schématique de la localisation des 3 champs dendritiques, frontal, médian et caudal et du nerf trijumeau, chez les oiseaux. Chaque champ est responsable de la codification d'intensité de champ magnétique le long d'un axe des 3 dimensions de l'espace. Adaptation de Cadiou and McNaughton, 2010

L'histologie a révélé que la magnétite et la maghémite sont présentes dans les dendrites du nerf trijumeau, en particulier dans la branche qui transmet les entrées sensorielles du bec supérieur au cerveau. En plus de cette découverte, les chercheurs ont montré l'existence de trois champs dendritiques, chacun étant responsable de la codification d'une orientation 3D spécifique [Fleissner et al., 2007] [fig:clusters_magnetite]. On suppose que la magnétisation de la magnétite et de la maghémite due au champ magnétique terrestre conduit à l'ouverture des canaux ioniques. Les informations dérivées des champs magnétiques sont encodées dans des potentiels d'action qui atteignent le cerveau afin d’être correctement interprétées. Il existe de nombreuses expériences comportementales qui soutiennent cette première hypothèse de la magnéto-détection aviaire. [Heyers et al., 2010] ont montré que les changements dans le champ magnétique activent les neurones du complexe cérébral trigéminal et que le nerf trijumeau est nécessaire à la magnéto-perception. Ils ont montré que l'ablation du nerf trijumeau ou la suppression d'un champ magnétique externe ont conduit à une diminution de l'activation neuronale dans le PrV et le SpV, deux zones cérébrales recevant des entrées primaires du nerf trijumeau. Conformément à cette étude, la perturbation du nerf trijumeau ou l'attachement d'un aimant à la zone du bec supérieur a entraîné une altération de l'orientation des pigeons [Mora et al., 2004]. Dans l'ensemble, ces résultats suggèrent fortement une relation stricte entre le nerf trijumeau et le système sensoriel magnétique. Cependant, des résultats plus détaillés sont encore nécessaires. La validité de l'hypothèse décrite ici, sur la façon dont les oiseaux détectent le champ magnétique terrestre, a été remise en question par la découverte récente que les structures minérales de fer supposées être présentes dans la branche trigéminale sont en réalité des cellules du système immunitaire appelées macrophages [Treiber et al., 2012]. Les tentatives de [Treiber et al., 2012] pour trouver des approches de soutien pour répliquer les données électrophysiologiques montrant la présence de magnétite et de maghémite dans les dendrites ont échoué. L'existence de neurones riches en fer dans le bec supérieur des oiseaux reste controversée. Néanmoins, la théorie d’orientation magnétique à base de fer n'a pas encore été écartée car de nombreuses expériences comportementales, comme celles citées ci-dessus, suggèrent fortement l'implication du nerf trijumeau dans la magnéto-perception.

La magnétoreception à base de paires de radicaux dépendants de la lumière.

Une deuxième hypothèse, également populaire dans le domaine de la recherche, vise à démontrer comment le système d'orientation magnétique des oiseaux dépend de la lumière. Cette théorie est étayée par des expériences dans lesquelles l'orientation magnétique des oiseaux a montré une dépendance intéressante à une gamme stricte de longueurs d'onde [Wiltschko et al., 2010]. Au cours d'autres expériences en cage, l'utilisation de la lumière à spectre complet a conduit à la désorientation des oiseaux [Wiltschko1995]. La première question de recherche qui se pose à la suite de ces résultats expérimentaux est l'origine d'une structure dans l'œil des oiseaux qui est capable de détecter le champ magnétique terrestre. Comment les indices visuels et magnétiques peuvent-ils être traités séparément est également un sujet de recherche. L'hypothèse du système sensoriel magnétique dépendant de la lumière stipule que la direction d'un champ magnétique est détectée par la formation de paires radicalaires après l'absorption de photons dans des photopigments situés dans la rétine. La cryptochrome, une flavoprotéine sensible à la lumière bleue, a été suggérée comme le principal magnétorecepteur chez les oiseaux. Pour prouver la validité de cette théorie, plusieurs membres de la famille cryptochrome sont exprimés dans la rétine des oiseaux migrateurs. De plus, leur activité est la plus élevée pendant la migration. L'absorption de la lumière entraîne des changements dans l'état d'oxydation du pigment cryptochrome flavine adénine dinucleotide (FAD), ce qui crée un état intermédiaire dans lequel le pigment, avec son partenaire de transfert d'électrons (tryptophane), forme une paire radicale. Le spin des électrons des deux radicaux les rend sensibles aux champs magnétiques externes. Les différents états d'oxydation de la FAD sont illustrés dans la figure ci-jointe. L'homéostasie de la FAD est extrêmement importante car, en fonction de son état de réduction, la FAD active différents signaux en aval.

Photocycle du cryptochrome: L'absorption de la lumière réduit la cryptochrome à la semiquinone et à la forme entièrement réduite. Le cycle se complète par la ré-oxydation de la semiquinone par des agents oxydants générés par le stress oxydatif. Le champ magnétique (ici, MF) affecte la vitesse de la photoactivation de la semiquinone et l'étape de ré-oxydation de la forme entièrement réduite. Adapté de Ritz et al., 2010

D’autres conséquences importantes et questions de recherche découlant de cette hypothèse sont la façon dont l'information atteint le cerveau à partir de la rétine et l'endroit où les informations magnétiques dépendantes de la lumière sont traitées dans le système nerveux central de l'oiseau. Les cellules ganglionnaires sont les seules à transmettre l'information entre les yeux et le cerveau, de sorte que les informations magnétiques doivent passer par elles, indépendamment de l'endroit où les cellules magnétiques sont actives dans l'œil. Les informations magnétiques recueillies dans la rétine sont ensuite transmises par le thalamus à une région du cerveau appelée Cluster N, essentielle pour le traitement du champ magnétique. Des lésions dans le Cluster N ont été trouvées pour affecter l'orientation du compas magnétique mais pas les capacités d'orientation par rapport aux étoiles et au soleil. Cette région du cerveau est active la nuit, suggérant que l'orientation magnétique est un outil de navigation primaire pendant la nuit, tandis que d'autres structures sont plus prédominantes pendant la journée. Étant donné que les informations magnétiques dépendantes de la lumière sont détectées dans la rétine, il est essentiel de comprendre comment ces signaux peuvent être séparés de la vision normale. On suppose que ces systèmes, bien qu'à proximité les uns des autres, sont orientés dans des directions différentes. Les cellules en bâtonnets et en cônes sont orientées approximativement perpendiculairement à la rétine, tandis que les signaux des récepteurs magnétiques dépendent de la dépendance angulaire entre la lumière, le récepteur et le champ magnétique. La vitesse maximale du signal se produit lorsque le récepteur est parallèle au champ géométrique. La raison pour laquelle les oiseaux sont capables de séparer les informations magnétiques et visuelles est que tout motif magnétique généré se déplace à la moitié de la vitesse du paysage environnant. On pensait que les sens du compas magnétique chez les oiseaux étaient fortement latéralisés vers l'œil droit. Cependant, des découvertes récentes montrent que les cryptochromes sont présents dans les deux yeux [Mouritsen et al., 2004], que l'activation du Cluster N est similaire dans les deux hémisphères du cerveau [Zapka et al., 2009], et que les voies neuronales entre l’œil et le cluster N sont symétriques [Heyers er al., 2007]. Ces résultats suggèrent qu’aucune latéralisation est présente.

Malgré notre compréhension encore incomplète des paires de radicaux libres dans les cryptochromes, elles semblent correspondre au rôle de magnétorécepteurs d'un point de vue théorique. Cependant, plusieurs questions demeurent sans réponse. Tout d'abord, on ne sait pas clairement lequel des quatre cryptochromes présents dans la rétine des oiseaux est impliqué dans la migration, ni s'il est possible de détecter les champs magnétiques in vitro par les protéines cryptochromes des oiseaux migrateurs. Enfin, l'existence d'autres régions cérébrales en dehors du Cluster N, qui pourraient être importantes pour le traitement des informations magnétiques, nécessite des recherches supplémentaires.

Lagena de l’oreille interne

Des études suggèrent l'existence d'un troisième magnéto-récepteur chez les oiseaux, situé dans un organe de l'oreille interne appelés "lagena". Le lagena, présent chez les poissons, les amphibiens, les reptiles, les oiseaux et les monotrèmes (mais pas chez les autres mammifères), est défini comme le troisième organe otolithique. Chez les pigeons, le lagena se trouve à la base de la papille basilaire, l'équivalent aviaire de l'organe de Corti, avec des récepteurs orientés dans le plan sagittal [Wu et Dickman, 2011]. Le lagena est similaire à ses structures voisines, l'utricule et le saccule. Les trois détectent les changements d'inclinaison de la tête par rapport à la gravité, les mouvements de translation et d'accélération linéaire grâce à la déflexion des cellules ciliées. Pour prouver l'importance du lagena dans la magnéto-réception, des pigeons à qui on avait enlevé leur lagena ou chez qui on avait inséré de petites interférences magnétiques dans l'oreille interne ont montré des capacités de navigation compromises [Harada, 2002].

On croit que la détection du champ géomagnétique dans le lagena, tout comme dans le nerf trijumeau, repose également sur des composés ferromagnétiques [Harada et al., 2001]. On suppose que les cellules ciliées contiennent des régions riches en fer qui détectent les changements du champ géomagnétique. Selon cette hypothèse, une étude récente [Lauwers et al., 2013] a détecté des structures riches en fer dans les cellules de type I et de type II du lagena. Cela suggère à son tour que ces particules riches en fer, sous l'influence du champ géomagnétique, peuvent modifier la transduction des stimuli d'entrée vers le cerveau en déviant les cellules ciliées, entraînant l'ouverture ou la fermeture des canaux ioniques. Malgré la découverte de cellules magnéto-sensorielles potentielles dans le lagena interne, le chemin neural activé lors de la magnéto-réception reste inconnu. Une étude a été réalisée avec le facteur de transcription c-Fos, un marqueur utilisé pour mettre en évidence les neurones activés selon le schéma d'activation généré par un champ magnétique. Comme prévu, une activation a été détectée dans les régions du cerveau connues pour être impliquées dans l'orientation, la mémoire spatiale et la fonction de navigation. Soutenant la théorie discutée ici, une grande partie de ces régions cérébrales recevaient des informations des organes récepteurs du lagena, tandis que l'ablation du lagena entraînait une réduction du nombre de neurones actifs dans ces régions [Wu et Dickman, 2011].

Challenges de la recherche sur les systèmes magnétiques

Les difficultés rencontrées lors de l’identification d’un organe magnéto-réceptif contribuent au retard dans la compréhension du développement du système magnétique chez les oiseaux et par conséquent, très peu est connu des facteurs moléculaires et génétiques régissant ce type de système sensoriel. Les progrès dans la compréhension du sens magnétique ont été entravés par plusieurs facteurs :

• La disponibilité d'un nombre limité de techniques adaptées à l'analyse des réponses comportementales des animaux aux champs magnétiques. Par exemple, de nombreuses études sont réalisées sur des animaux anesthésiés et immobilisés, où l'influence de l'anesthésie sur la perception est encore débattue.
• La difficulté à obtenir des résultats reproductibles. Suite à la découverte de cellules riches en fer dans le bec supérieur des oiseaux, de nombreuses données électrophysiologiques ont été reproduites, mais ont conduit à des résultats différents remettant en question la validité de la théorie proposée.
• La difficulté à mettre en œuvre de nouvelles théories qui pourraient être plus puissantes que celles utilisées aujourd'hui.
• La difficulté pour les humains de comprendre la perception magnétique des oiseaux entrave le développement de méthodes nouvelles et plus efficaces pour étudier la perception géomagnétique chez les oiseaux.

Redondance du système

Il est admis que l'orientation des oiseaux repose sur le champ géomagnétique. Cependant, comme nous l'avons vu, aucune structure est clairement sensible au magnétisme et il n’existe encore aucune explication valide sur la manière dont le cerveau reçoit et interprète les informations du champ magnétique. Les trois hypothèses discutées ci-dessus sont plausibles et bien étayées par de nombreuses expériences comportementales. Cependant, pour chacune d’entre elles, il reste de nombreuses questions ouvertes et des résultats contradictoires. En prenant en compte toutes les preuves présentées, il est difficile d'échapper à la conclusion que la magnétoréception des oiseaux ne repose pas sur un seul récepteur sensoriel, mais qu'elle profite de l'intégration de différents récepteurs, l'un d'entre eux étant probablement plus prédominant dans des situations spécifiques.

On pense que la magnétoréception à base de fer fournit des données quantitatives ou de polarité, telles que l'intensité du champ magnétique, tandis que les récepteurs cryptochromes détectent des informations directionnelles concernant le champ magnétique terrestre. Il a également été démontré que la magnétoréception à base de fer peut également contrôler le comportement directionnel lorsque le processus de paire de radicaux libres est perturbé [Wiltschko et al., 2010].

Pour confirmer cette théorie, une étude a montré que, sous une lumière bleue/verte, les oiseaux s'orientaient en utilisant la détection basée sur les cryptochromes, tandis que sous une lumière verte/jaune, les oiseaux utilisaient principalement la perception basée sur la magnétite [Wiltschko et al., 2012]. Ainsi, l'idée d'une possible redondance dans la perception sensorielle magnétique peut être avancée, soulevant une nouvelle question sur la façon dont ces deux sources d'informations pourraient être intégrées en une seule.

En plus de la redondance sensorielle, des études ont également montré que l'orientation des oiseaux ne dépend pas exclusivement du champ géomagnétique, mais repose également sur de multiples indices externes. Une hiérarchie déterminant l'utilisation de différentes stratégies d'orientation a été envisagée, montrant que le soleil ou les cartes stellaires sont privilégiés par rapport à la magnétoréception. Cependant, on pense que les informations de chaque système sont traitées et intégrées pour donner une représentation plus détaillée, complexe et précise de l'environnement. Le fait que aucun des éléments de cette redondance ne puisse être facilement démontré comme étant prédominant par rapport aux autres montre comment la magnétoréception peut être mieux expliquée d'un point de vue évolutif. Les systèmes redondants sont moins sensibles aux interférences extérieures et peuvent surmonter les situations où un facteur important ne peut pas être utilisé ou n'est pas pleinement disponible. La convergence des indices multisensoriels aide le cerveau à déterminer des informations de direction et de localisation précises.

Références

• R Blakemore. Magnetotactic bacteria. Science, 190(4212):377-9, Oct 1975.

• Gerald Falkenberg, Gerta Fleissner, Kirsten Schuchardt, Markus Kuehbacher, Peter Thalau, Henrik Mouritsen, Dominik Heyers, Gerd Wellenreuther, and Guenther Fleissner. Avian magnetoreception: elaborate iron mineral containing dendrites in the upper beak seem to be a common feature of birds. PLoS One, 5(2):e9231, 2010. doi: 10.1371/journal.pone.0009231.

• Gerta Fleissner, Branko Stahl, Peter Thalau, Gerald Falkenberg, and Günther Fleissner. A novel concept of fe-mineral-based magnetoreception: histological and physicochemical data from the upper beak of homing pigeons. Naturwissenschaften, 94(8):631-42, Aug 2007. doi: 10.1007/ s00114-007-0236-0.

• Thord Fransson, Sven Jakobsson, Patrik Johansson, Cecilia Kullberg, Johan Lind, and Adrian Vallin. Bird migration: magnetic cues trigger extensive refuelling. Nature, 414(6859):35–36, 2001.

• J L Gould, J L Kirschvink, and K S Deffeyes. Bees have magnetic remanence. Science, 201(4360): 1026–8, Sep 1978. doi: 10.1126/science.201.4360.1026.

• Y Harada, M Taniguchi, H Namatame, and A Iida. Magnetic materials in otoliths of bird and fish lagena and their function. Acta Otolaryngol, 121(5):590-5, Jul 2001.

• Yasuo Harada. Experimental analysis of behavior of homing pigeons as a result of functional disorders of their lagena. Acta Otolaryngol, 122(2):132-7, Mar 2002. Dominik Heyers, Martina Manns, Harald Luksch, Onur Güntürkün, and Henrik Mouritsen. A visual pathway links brain structures active during magnetic compass orientation in migratory birds. PLoS One, 2(9):e937, 2007. doi: 10.1371/journal.pone.0000937.

• Dominik Heyers, Manuela Zapka, Mara Hoffmeister, John Martin Wild, and Henrik Mouritsen. Magnetic field changes activate the trigeminal brainstem complex in a migratory bird. Proc Natl Acad Sci U S A, 107(20):9394-9, May 2010. doi: 10.1073/pnas.0907068107.

• Mattias Lauwers, Paul Pichler, Nathaniel Bernard Edelman, Guenter Paul Resch, Lyubov Ushakova, Marion Claudia Salzer, Dominik Heyers, Martin Saunders, Jeremy Shaw, and David Anthony Keays. An iron-rich organelle in the cuticular plate of avian hair cells. Curr Biol, 23(10):924-9, May 2013. doi: 10.1016/j.cub.2013.04.025.

• Cordula V Mora, Michael Davison, J Martin Wild, and Michael M Walker. Magnetoreception and its trigeminal mediation in the homing pigeon. Nature, 432(7016):508-11, Nov 2004. doi: 10.1038/nature03077.

• Henrik Mouritsen, Ulrike Janssen-Bienhold, Miriam Liedvogel, Gesa Feenders, Julia Stalleicken, Petra Dirks, and Reto Weiler. Cryptochromes and neuronal-activity markers colocalize in the retina of migratory birds during magnetic orientation. Proc Natl Acad Sci U S A, 101(39): 14294-9, Sep 2004. doi: 10.1073/pnas.0405968101.

• Paul O’Neill. Magnetoreception and baroreception in birds. Development, growth & differentiation, 55(1):188-197, 2013.

• Thorsten Ritz, Margaret Ahmad, Henrik Mouritsen, Roswitha Wiltschko, and Wolfgang Wiltschko. Photoreceptor-based magnetoreception: optimal design of receptor molecules, cells, and neuronal processing. Journal of the Royal Society, Interface / the Royal Society, 7 Suppl 2:S135-S146, Apr 2010. ISSN 1742-5662. doi: 10.1098/rsif.2009.0456.focus. URL http://www.ncbi.nlm.nih. gov/pubmed/20129953.

• Christoph Daniel Treiber, Marion Claudia Salzer, Johannes Riegler, Nathaniel Edelman, Cristina Sugar, Martin Breuss, Paul Pichler, Herve Cadiou, Martin Saunders, Mark Lythgoe, Jeremy Shaw, and David Anthony Keays. Clusters of iron-rich cells in the upper beak of pigeons are macrophages not magnetosensitive neurons. Nature, 484(7394):367-70, Apr 2012. doi: 10.1038/ nature11046.

• Roswitha Wiltschko, Katrin Stapput, Peter Thalau, and Wolfgang Wiltschko. Directional orientation of birds by the magnetic field under different light conditions. J R Soc Interface, 7 Suppl 2: S163-77, Apr 2010. doi: 10.1098/rsif.2009.0367.focus.

• Roswitha Wiltschko, Lars Dehe, Dennis Gehring, Peter Thalau, and Wolfgang Wiltschko. Interactions between the visual and the magnetoreception system: Different effects of bichromatic light regimes on the directional behavior of migratory birds. J Physiol Paris, Apr 2012. doi: 10.1016/j.jphysparis.2012.03.003.

• Le-Qing Wu and J David Dickman. Magnetoreception in an avian brain in part mediated by inner ear lagena. Curr Biol, 21(5):418-23, Mar 2011. doi: 10.1016/j.cub.2011.01.058.

• Manuela Zapka, Dominik Heyers, Christine M Hein, Svenja Engels, Nils-Lasse Schneider, Jörg Hans, Simon Weiler, David Dreyer, Dmitry Kishkinev, J Martin Wild, and Henrik Mouritsen. Visual but not trigeminal mediation of magnetic compass information in a migratory bird. Nature, 461 (7268):1274-7, Oct 2009. doi: 10.1038/nature08528.